Павильон был построен по проекту архитектора А. Штакеншнейдера в 1842—1844 годах и является доминирующим архитектурным сооружением Колонистского парка. Император Николай I подарил его своей супруге Александре Федоровне. Она была увлечена архитектурой древнеримских Помпей, поэтому в оформлении и планировке павильона воспроизводился облик древнеримских домов, найденных около Неаполя при раскопках погребенного под слоем вулканического пепла античного города Помпеи.
Царицын павильон — асимметричное в плане здание, завершенное трехэтажной башней с наружной лестницей. От главного фасада к воде спускается массивная терраса с парапетом, украшенном чугунными вазами.
В интерьерах павильона использованы различные виды мрамора (белый, серый, красноватый, черный, голубоватый, сибирский, финляндский), помпейская мозаика, подлинные произведения античного и ренессансного искусства.
Территория острова была украшена скульптурами, каменными скамьями, фонтанами.
После революции в павильоне был открыт музей, который просуществовал до 1933 года. В годы репрессий Царицын павильон, как и многие другие петергофские музеи, был закрыт, а музейные коллекции, в основном, перевезены в кладовые Большого дворца.
Во время войны немцы устроили в павильоне наблюдательный пункт. Здание пострадало от небрежного обращения и протечек, но не было разрушено. Всю вторую половину 20 века павильон стоял пустой, но все-таки охранялся и регулярно проветривался. Во многом благодаря этому здесь сохранились подлинные мозаичные полы, колонны и частично стенная роспись. Значительно пострадала коллекция. Полностью была утрачена вся мебель (скорее всего дотла сгоревшая в Большом дворце в первый день оккупации).
Реставрационные работы велись с большими перерывами и закончились только в 2005 году, когда Царицын павильон вновь открылся для посетителей.