Галерея, задуманная Екатериной II для прогулок и философских бесед, была построена с 1784 по 1787 год, архитектором Чарльзом Камероном. Расположена она на склоне холма, на границе регулярной и пейзажной частей парка. Её верхний ярус украшают бронзовые бюсты кумиров императрицы, а монументальную лестницу устои с двумя большими статуями Геркулеса и Флоры, отлитыми из бронзы. С Камероновой галереи открывается прекрасный вид на Екатерининский парк.
Камеронова галерея, названная в честь своего автора, является частью архитектурного замысла «Терм Камерона» и предствляет собой протяжённую галерею-колоннаду поставленую под прямым углом к Екатерининскому дворцу. По высоте она совпадает с дворцом, но из-за того, что она стоит на пологом склоне, высота её нижнего этажа по мере удаления от дворца значительно возрастает за счёт постепенного повышения цоколя, сложенного из тесаных блоков сясьской плиты. Нижний этаж Камероновой галереи служит основанием колоннады второго яруса, состоящей из 44 белых каннелированных колонн с ионическими капителями. В отделке первого этажа использован пудостский камень.
Во время возведения Камероновой галереи в проект Ч. Камерона было внесено лишь одно изменение: в первоначальном проекте лестница поднималась из парка лишь до помещений первого яруса; два верхних марша, ведущие на колоннаду, были добавлены по распоряжению Екатерины II, таким образом лестничные марши соединили нижний этаж с колоннадой. Изменения, внесённые в проект лестницы, повлекли за собой изменения в рисунке решётки галереи. По первоначальному замыслу предполагалось украсить галерею железной решёткой с позолотой; новая решётка, сохранившаяся до наших дней, была выкрашена в белый цвет. Она огибает колоннаду и спускается вниз по лестничным маршам.
Строительство Камероновой галереи было закончено в марте 1787 года. Её верхний ярус дошел до нас без каких-либо изменений, перепланировке подверглись лишь помещения первого этажа, использовавшиеся под жилые комнаты для придворных дам и фрейлин (в настоящее время в них размещаются временные выставки).
По проекту Чарльза Камерона галерею украсили три бронзовые скульптуры выполненные скульптором Ф. Г. Гордеевым и литейным мастером В. Б. Можаловым: на пилонах спуска были поставлены скульптуры Геркулеса Фарнезского и Флоры Фарнезской, а в гроте под лестницей фигура спящей Ариадны (Клеопатры, как её называли ранее).
Бюсты героев античного мира, римских императоров и некоторых современников установленые на втором этаже галереи были изготовленны по заказу Камерона итальянским скульптор Кончецио Альбани в 1794—1796 годах в гипсе и отлиты из бронзы в литейной мастерской Санкт-Петербургской Академии художеств.
Скульптурная коллекция, украсившая Камеронову галерею по воле Екатерины II, воплощает продуманную идеологическую программу и составляет единый цикл, отражающий мировоззрение императрицы.