Здание было заложено 24 июня 1859 года. Проект церкви в псевдороманском стиле на 800 мест разработал архитектор Г. А. Боссе, а руководил строительством архитектор К. К. Циглер фон Шафгаузен. Освящение состоялось 27 ноября 1860 года. Значительную сумму на строительство выделили из казны, другую часть собрали сами прихожане. Наибольший вклад внесли барон Е. Ф. Мейендорф и лейб-медик Шольц. При приходе функционировали церковная школа, богадельня и приют для сирот.
В 1930 году церковь была закрыта. Впоследствии здание перестроили в конструктивистском стиле, при этом была утрачена колокольня. В бывшем церковном здании разместился клуб.
В 1997 году здание было передано эстонской лютеранской общине Санкт-Петербурга. С 2000 года здесь проходят регулярные молитвенные собрания на эстонском языке.
В 2001 году Комитет по государственному контролю, использованию и охране памятников истории и культуры включил здание лютеранской церкви святого Иоанна, жилые дома и школу (комплекс) в перечень выявленных объектов культурного наследия[1].
Реставрацию церкви начали в 2009 году, была восстановлена колокольня и возвращён исторический облик фасада. Средства предоставило Министерство культуры Эстонии. В 2011 году, после завершения работ, состоялась церемония открытия и освещение церкви святого Апостола Иоанна. В мероприятии принял участие президент Эстонии Тоомас Ильвес[2].
Сегодня в церкви также проводятся культурные мероприятия, в том числе концерты и лекции. Особую известность приобрел Концертный зал церкви Яани Кирик, благодаря своей естественной акустике и расположению вблизи центра классической музыкальной культуры города (Мариинский театр, Консерватории им. Н. А. Римского-Корсакова). Здесь можно послушать различные произведения, от органной музыки до джаза.